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从人类归化纳美族并当上首领的杰克·萨利、妻子纳美战士奈蒂莉及萨利的家人一同在经历奋战与伤痛后开始在岛礁群生活，但他们仍未走出纳特亚姆去世的阴影。为保护蜘蛛，他们随风之商人部族踏上返乡之旅，却途中遭到由瓦琅率领的灰烬族袭击。与此同时，人类军方正在筹备新的进攻。
